La métabolomique spatiale révèle la nature multiforme de la glande buccale de la lamproie et ses divers mécanismes de production de sang

Jun 19, 2023

Biologie des communications volume 6, Numéro d'article : 881 (2023) Citer cet article

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Les lamproies sont des vampires suceurs de sang vivant en milieu marin. Du point de vue de la survie, on s'attend à ce que la glande buccale de la lamproie présente un réservoir de composants pharmacologiquement actifs pour moduler l'homéostasie, les réponses inflammatoires et immunitaires de l'hôte. En analysant les profils métaboliques de 14 tissus différents de lamproie, nous montrons que deux groupes de métabolites dans la glande buccale des lamproies, les prostaglandines et les métabolites de la voie de la kynurénine, peuvent être injectés dans le poisson hôte pour aider la lamproie à se nourrir du sang. Les prostaglandines sont des métabolites bien connus associés à la succion du sang qui agissent comme vasodilatateurs et anticoagulants pour maintenir l'homéostasie vasculaire et sont impliqués dans les réponses inflammatoires. Le test de réactivité vasomotrice sur l'anneau aortique du poisson-chat a montré que la kynurénine peut également détendre les vaisseaux sanguins du poisson hôte, améliorant ainsi le flux sanguin du poisson hôte au site de la morsure. Enfin, une base de données métabolomique spatiale des lamproies (https://www.lampreydb.com) a été construite pour faciliter les études utilisant les lamproies comme modèles animaux.

Les lamproies, avec les myxines, sont les seules lignées existantes de poissons sans mâchoire1,2. L'accumulation de preuves fossiles a démontré que les lamproies de la période dévonienne étaient déjà presque identiques aux lamproies adultes modernes, avec un disque oral, des cartilages annulaires et des dents circumorales bien développés3,4,5,6, suggérant la stabilité évolutive à long terme des lamproies. .

Les lamproies sont des animaux aquatiques en forme d'anguille. Certaines espèces vivent toute leur vie en eau douce, comme la lamproie coréenne (Eudontomyzon morii), tandis que d’autres, notamment la lamproie marine (Petromyzon marinus) et la lamproie arctique (Lethenteron camtschaticum), migrent généralement vers la mer pour se nourrir7. Le cycle de vie de toutes les lamproies commence par une phase larvaire d'eau douce (également appelée ammocètes), au cours de laquelle les larves de lamproies vivent enfouies dans le substrat des cours d'eau en tant que filtreurs. Après environ 3 à 7 ans ou plus5,8, toutes les lamproies achèvent leur métamorphose en lamproies juvéniles, dotées de leur disque buccal caractéristique et de leur langue en forme de poignard. Chez les espèces parasites de lamproies, le disque oral et la langue en forme de poignard sont utilisés pour s'attacher et percer la peau des poissons afin de leur permettre d'ingérer du sang9. Après un an ou plus, les lamproies juvéniles deviennent des adultes sexuellement matures qui ne se nourrissent plus. En revanche, les lamproies non parasites ne se nourrissent pas une fois la métamorphose terminée10,11,12. Au cours de la dernière étape, les lamproies adultes retournent en eau douce pour frayer et mourir7,13.

Quarante espèces de lamproies sont actuellement reconnues parmi les lamproies existantes, dont 18 espèces sont parasites14. Presque tous les animaux suceurs de sang sont des invertébrés, comme les puces, les tiques, les sangsues et les moustiques, et les lamproies sont l’un des rares groupes d’ectoparasites vertébrés15. Les lamproies parasites s'attachent généralement à la surface du corps de l'hôte par l'intermédiaire de leur disque oral en forme de ventouse, percent un trou dans la peau avec un piston en forme de langue doté de denticules qui forment les bords tranchants et sucent le sang de l'hôte pendant des jours. . En tant que telles, les lamproies parasites doivent supprimer la réponse immunitaire (qui peut entraîner des démangeaisons ou des douleurs et ainsi déclencher un comportement défensif de leurs hôtes), la réponse nociceptive (qui peut initier un comportement de défense de l'hôte) et l'hémostase (les mécanismes vertébrés qui empêchent la perte de sang). de l’hôte pour assurer une alimentation sanguine réussie et à long terme. Des études approfondies ont révélé que la glande buccale de la lamproie sécrète diverses protéines qui fonctionnent comme des anticoagulants, des bloqueurs des canaux ioniques et des immunosuppresseurs7,15,16. Cependant, les métabolites (petites molécules qui agissent comme intermédiaires ou produits finaux du métabolisme cellulaire) dans les sécrétions des glandes buccales n'ont jamais été explorés en détail. Compte tenu de leur position phylogénétique unique et de leur statut d’un des rares groupes d’ectoparasites vertébrés, les lamproies devraient avoir développé des métabolites distincts spécifiquement adaptés à l’alimentation sanguine et au parasitisme. La détection et l'identification de ces métabolites amélioreront notre compréhension de la manière dont les lamproies ingèrent le sang et fourniront de nouvelles informations sur le développement de médicaments efficaces contre l'inflammation et le soulagement de la douleur. À cette fin, nous avons effectué une analyse métabolomique spatiale de 14 tissus différents de lamproie. La glande buccale de la lamproie a été particulièrement étudiée parce qu'elle est un organe suceur de sang et qu'un profil métabolique riche et unique a été détecté dans la glande buccale. Enfin, nous avons construit une base de données métabolomique spatiale des lamproies pour faciliter les études en biochimie, chimie clinique, découverte de produits naturels, médecine et métabolomique en utilisant les lamproies comme animal modèle.